Dimitri Tiomkin volgde een opleiding aan het muziek-conservatorium en de Universiteit van Sint-Ptersburg maar hij studeerde ook rechten aan de Universiteit van St.Mary's. In 1919 zocht én vond hij werk in Europa als dirigent, concertpianist en componist. Algemeen wordt aangenomen dat Tomkin er met een succesvolle concerttournee heeft voor gezorgd dat de muziek van George Gershwin ook bij het Europese publiek te horen was.  In 1925 emigreerde Tiomkin dan naar Hollywood, in 1937 werd hij een Amerikaans burger. Hij werkte regelmatig samen met Frank Capra én telkens met groot succes, getuige daarvan onder andere zijn Oscar-nominatie voor zijn muziek in Mr. Smith Goes to Washington maar ook zijn bijdrage aan Lost Horizon.
Het was nochtans niet altijd peis en vree tussen Capra en Tiomkin. Zo hadden de twee een ernstig meningsverschil over de muziek van It's a Wonderful Life. Het was maar na een volledige restauratie van de film eind de jaren '80 dat de originele muziek zoals Dimitri die had geschreven te horen was. De waardering voor zijn kunnen werd enkel maar groter in de jaren '50 want zijn bijdrage aan de films High Noon (heel specifiek het harmonica-stuk in de film), The High and the Mighty en The Old Man and the Sea bracht steevast wel één of meer filmprijzen op.

in 1970 keerde Tiomkin terug naar zijn geboorteland om er te werken aan een project dat hij al vele jaren had gekoesterd en uiteindelijk in dat zelfde jaar in de praktijk kon omzetten : een grootse, spectaculaire film rond het leven van Tsjaikovsky...

In 1959 werd zijn autobiografie uitgebracht onder de titel Please Don't Hate Me.

Dimitri Tiomkin is verantwoordelijk geweest voor een aantal tijdloze nummers, The Green Leaves of Summer van de film The Alamo bijvoorbeeld, een nummer dat hij schreef samen met Paul Webster en opnieuw te horen was in Inglourious Basterds (2009). Tiomkin zelf was overigens ook de uitvoerder van het nummer in de Tarantino-prent.