Haar vader was een legerofficier, zelf studeerde Faye Dunaway aan de universiteit van Florida en volgde ze de opleiding toneel aan de Boston University School of Fine and Applied Arts. Toen ze was afgestudeerd trok ze naar New York, vastbesloten om carrière te maken als actrice. Ze werd weerhouden bij een auditie voor de Lincoln Center Repertory Company en was te zien in stukken als A Man for All Seasons and After the Fall. Ze kwam in contact met regisseur Elia Kazan toen ze een rol vertolkte in zijn tv-film After the Fall en maakte In 1966 de overstap naar film. Het was haar vertolking in het off-Broadway stuk Hogan’s Goat die leidde naar haar langspeelfilmdebuut in The Happening, snel gevolgd door Hurry Sundown (1967) van Otto Preminger.

Bonnie and Clyde was de derde langspeelfilm waarin Faye Dunaway te zien was. Haar sterke rol aan de zijde van Warren Beatty leverde haar niet alleen een Oscarnominatie op, ze werd er op slag ook door beroemd.

Ook het vermelden waard: haar rol als mysterieuze, incestueuze dame in Chinatown (1974) met Jack Nicholson, de western Little Big Man (1970), Mommie Dearest (1981) waar ze een bijzonder geslaagde imitatie van Joan Crawford gaf en Network (1976) met Peter Finch.

De jaren ’80 waren weinig succesvol voor de actrice maar in 1987 maakte ze een sterke comeback aan de zijde van Mickey Rourke in Barfly.

Faye Dunaway produceerde de tv-film Cold Sassy Time (1990) waarin ze zelf ook een rol had, net als Richard Widmark. Ze produceerde ook een aantal langspeelfilms.

In de herfst van 1993 maakte ze haar tv sitcom-debuut in It Had to Be You maar die serie was maar een kort leven beschoren.