Richard Widmark werd geboren in Sunrise in de Amerikaanse staat Minnesota maar groeide op in Chicago, South Dakota, Missouri en Illinois. In die laatste stad liep hij school aan het Lake Forest College met de bedoeling om later rechten te gaan studeren. Maar toen hij kennismaakte met American Football en toneel veranderde hij van idee. Na het afstuderen in 1936 werd hij in diezelfde school onmiddellijk ingeschakeld als docent toneel en spraakkunst.

In 1938 trok hij naar New York waar hij meewerkte aan radiodrama’s. 

Begin de jaren ’40 maakte hij zijn Broadway-debuut in de komedie Kiss and Tell en werd hierna gevraagd om een rol te vertolken in enkele stukken van Elia Kazan.

Zijn langspeelfilmdebuut maakte hij in 1947 in Kiss of Death en dat bleek onmiddellijk een schot in de roos. Zijn rol van de sadistische, giechelende gangster en moordenaar Tommy Udo leverde hem een Oscar-nominatie op. In één scène duwt hij bijvoorbeeld een dame die aan een rolstoel gekluisterd zit van de trap (!). Die über-smeerlap leunt heel dicht aan bij Dennis Hopper als Frank Booth in Blue Velvet in de jaren '80. Zijn rol als slechterik deed hij nog eens over in Night and the City van Jules Dassin. In Panic in the Streets van Elia Kazan was hij te zien als een dokter die een strijd voert tegen de pest.

Toen zijn contract bij Fox na zeven jaar afliep verbreedde hij zijn interesse op vlak van het soort rollen. Vanaf dan behoorde zowel het spelen van een sympathieke held en uitzonderlijk nog eens een slechterik tot de mogelijkheden: in films als de western The Alamo met John Wayne, Cheyenne Autumn van John Ford en Judgment at Nuremburg van Stanley Kramer was een andere Widmark te zien dan voorheen. Zo speelde hij in Judgment... de rol van openbaar aanklager.

Widmark richtte ook een eigen productiebedrijf op: Heath Productions, daarmee produceerde hij 2 langspeelfilms waaronder Time Limit, een film over het hersenspoelen van mensen in Korea.   Een tweede film was de spionagethriller The Secret Ways (1961) waarvan het scenario geschreven werd door zijn echtgenote Jean Hazelwood waar hij meer dan 50 jaar mee getrouwd is geweest (het paar huwde in 1942 en kregen één kind, Anne). Widmark had ook zelf een rol in beide films. Hij is ook de schoonvader van Sandy Koufax, in die tijd een bijzonder populaire pitcher/werper in baseball.

In 1971 maakte hij een einde aan een boycot voor televisie door in een vier uur durende NBC-special Vanished met een budget van 2 miljoen Dollar, uitgebracht in twee delen, de rol van een Amerikaans president te gaan vertolken.

De overtuigende manier waarop hij de harde, niets ontziende New Yorkse politieman speelde in Madigan zorgde ervoor dat er een ook een televisieserie (1972-1973) werd uitgebracht rond dit personage.