Toen Eileen Heckart studeerde aan de Ohio State University speelde ze al mee in toneelvoorstellingen op school. In 1942 trok ze naar New York waar ze toneellessen ging volgen. Een jaar later had ze met Tinker’s Damn haar eerste grote rol te pakken. Haar Broadway-debuut maakte ze in het stuk Our Town van Thornton Wilder. Vanaf dan werden de toneelrollen belangrijker en was ze te zien in Picnic, The Voice of the Turtle, A View from the Bridge, Butterflies Are Free, Barefoot in the Park en The Dark at the Top of the Stairs. Voor haar rol in het laatst vermelde stuk dat vertoond werd in 1957 en 1958 kreeg ze de New York Critics Award.

In 1956 had ze al de overstap gemaakt naar film maar daar was het succes toch wat minder dan bij haar toneelwerk. Voor The Bad Seed werd ze genomineerd voor een Academy Award, haar rol in de televisiefilm Save Me a Place at Forest Lawn werd bekroond met een Emmy. In haar volledige carrière werd ze ook vijf keer genomineerd voor een Tony Award.

Solotoneel was er dan weer in 1976 met het stuk Eleanor. Daarin vertolkte ze de rol van presidentsvrouw Eleanor Roosevelt, een rol die ze ook op televisie vertolkte : in de televisieserie Backstairs at the White House (1979) en de televisiefilm FDR – The Last Year (1980) bijvoorbeeld.