Margaret Rutherford gaf pianoles én was lerares voordrachtskunst. Ze was al de leeftijd van dertig gepasseerd wanneer ze als stagiair aan de slag kon bij het Old Vic waar ze aansluitend ook toneel ging studeren. In 1925 maakte ze haar toneeldebuut. In 1933 kwam ze nog een trapje hoger op de toneelladder te staan toe ze naar het Londense West End trok. Dat was het moment waarop ze niet alleen op toneelvlak voet aan de spreekwoordelijke grond kreeg maar ook haar filmcarrière werd opgestart. Op toneelvlak was de actrice onverbeterlijk als het fietsende medium Arcati in Blithe Spirit. Wat films betreft koos ze er zoveel als mogelijk voor om in de filmversie van toneelstukken waarin ze een rol had hetzelfde personage te vertolken. Belangrijke rollen waren er nog als autoritaire directrice in The Happiest Day of Your Life of die van de vitale speurneus op oudere leeftijd Miss Marple uit de boeken van Agatha Christie, te zien in vier films in de jaren ’60.

In 1961 trad ze toe tot de Order of the British Empire, in 1967 kreeg ze de titel van Dame of the British Empire.

Haar echtgenoot, de acteur Stringer Davis, was in de meeste van haar films te zien in een kleine rol.

Eén van hun vier geadopteerde kinderen, schrijver Gordon Langley Hall, onderging in 1968 een operatie met als doel het veranderen van zijn geslacht (ja, toen ook al). In 1983 schreef hij een biografie over Margaret Rutherford onder de alternatieve naam Dawn Langley Hall. Er was al eerder een autobiografie van de actrice uitgebracht in 1972 onder de titel… An Autobiography.