Zoals bij zoveel acteurs en actrices werd Judith Anderson het eerst bekend als toneelactrice.  Haar toneeldebuut maakte ze in Sydney in 1915, in 1918 was ze voor het eerst te zien op de New Yorkse toneelplanken.  Haar belangrijkste toneelrollen waren die als Lavinia Mannon in Mourning becomes Electra (1932), als Gertrude in John Gielgud's Hamlet (1936), Lady Macbeth in Macbeth (1937 en 1941) en als Medea in het toneelstuk met dezelfde naam (1937 en 1941).

In 1918 bezocht zij Hollywood een eerste keer maar het duurde nog tot 1933 voor ze te zien was in haar eerste film, Blood Money.  Haar hele carrière in acht genomen bleef toneel het belangrijkst voor haar alhoewel haar vertolking in bepaalde films ook bijzonder indrukwekkend was.  Die van huishoudster Mw. Danvers in Rebecca is zonder twijfel haar beste filmvertolking ooit.

In 1960 kreeg zij de onderscheiding van Dame of the British Empire.