John Alton trok in 1924 naar Hollywood en begon er zijn carrière als technicus in het labo van MGM. In 1928 werd hij cameraman bij Paramount.

Een tijd later reisde hij naar Frankrijk, daarna naar Zuid-Amerika. Daar bleef hij om scenario’s van Spaans gesproken films te schrijven maar de films zelf ook op te nemen én te regisseren.

In 1937 won hij een Argentijnse prijs voor het beste camerawerk waarna hij terugkeerde naar Hollywood. Daar werd hij een bijzonder succesvol cameraman uit die periode.

Alton schreef verschillende boeken over de kunst van de fotografie. Painting With Light was één van de gekendste.