Het nieuwe verhaal volgt de heldhaftige daden van het cryptozoölogische instituut ‘Monarch’. De leden nemen het op tegen immens grote monsters, waaronder de machtige Godzilla, die in botsing komt met Mothra, Rodan en zijn grootste aartsvijand: de driekoppige koning Ghidorah. Wanneer deze eeuwenoude monsters – waarvan werd gedacht dat het enkel mythische wezens waren – weer opstaan, strijden ze allemaal om de macht, waardoor het bestaan van de mensheid in gevaar komt.