Celia Johnson was al sinds 1928 actief als toneelspeelster toen Noel Coward haar overtuigde om de overstap te maken naar film.  Meer nog, hij zorgde ervoor dat ze in al zijn belangrijkste films te zien was : als heldin in In Which We Serve en This Happy Breed bijvoorbeeld om er maar twee te vermelden.

In de ontroerende film Brief Encounter speelde Johnson de rol van een huisvrouw uit een voorstad die verliefd wordt op een arts (Trevor Howard), het leverde haar een Oscar-nominatie op voor Beste Actrice.  Voor haar laatste filmrol, die in The Prime of Miss Jean Brodie (1969) kreeg ze een British Film Academy Award (BAFTA).

Celia Johnson bleef actief op vlak van toneel en televisie tot aan haar dood.  Ze kreeg ook de titel van Dame of the British Empire.