Donnie Darko is niet wat je noemt een gewone adolescent; zijn intelligentie en zijn verbeelding maken van hem een aparte jongen. Frank is zijn enige vriend, een vriend die alleen Donnie kan zien en horen. In het kleine dorpje waar hij woont, gebeuren rare dingen: de school wordt kort en klein geslagen en een soort New Age gourou, Jim Cunningham, moet de kinderen weer op het rechte pad brengen. Donnie weet dat er achter dit alles sterke geheimen schuilgaan. Frank zal hem helpen de geheimen aan het daglicht te brengen, maar juist daardoor voor problemen in het dorp zorgen. De evolutie die Donnie doormaakt zorgt voor verwarring en bezorgdheid bij zijn familie, zijn psycholoog, zijn vrienden en zijn vriendin Gretchen… Met de hulp van zijn sportleraar ontdekt Donnie dat geen enkel voorval toeval is. Ondanks Donnie’s inspanningen, wordt het bestaan van zijn naasten en van de hele wereld toch bedreigd. Enkel Donnie kan hier iets aan doen, maar hij moet wel snel handelen. Frank heeft het hem gezegd.