Jacques Demy studeerde letterkunde maar volgde ook een filmopleiding. Dat laatste deed hij aan de Ecole Technique de Photographie et de Cinématographie in Parijs maar hij liep ook school aan de Ecole des Beaux-Arts in Nantes waar hij kunst studeerde.

Toen hij dit tot een goed einde had gebracht werd hij assistent van animator Paul Grimault en documentairemaker Georges Rouquier. Eind de jaren ’50 regisseerde hij dan zelf een aantal kortfilms. Hij kreeg tijdens de nouvelle vague net als zijn jonge collega’s de mogelijkheid om zelf een langspeelfilm te maken: Lola, met de steun van producent Georges de Beauregard. In deze gevoelige maar tegelijk levensgetrouwe, natuurlijke film was ook Anouk Aimée te zien als cabaretzangeres die een keuze moet maken tussen verschillende minnaars. In de film richtte Demy zijn aandacht op de relatie tussen droom en werkelijkheid, iets wat eigenlijk de richting aangaf van zijn later werk. Vooral het stijlvolle camerawerk in de film was opvallend, overigens sterk beïnvloed door Max Ophüls waar hij de film ook aan opdroeg. Later maakte hij nog een vervolg op de film onder de titel Model Shop, meteen ook zijn eerste film die hij in Amerika draaide én opnieuw met Anouk Aimée.

1964 was een topjaar voor Demy, hij won voor Les parapluies de Cherbourg de Goulden Palm op het Filmfestival van Cannes. Het was maar één van de talrijke films die hij maakte met Catherine Deneuve. Een bijzondere ook als je weet dat zo goed als alle teksten/dialogen werden gezongen, een vrij revolutionaire benadering van de musical als filmgenre. Jean Rabier zorgde er voor dat het allemaal op een wel kleurrijke maner in beeld werd gebracht. Met de film, zowel het camerawerk als de decors, werd duidelijk hoe enthousiast Demy wel was over de grote musicals van Hollywood. Hij probeerde om de magie van de film nog eens over te doen met Les demoiselles de Rochefort (1968) maar zonder succes, de aanwezigheid van Gene Kelly in de film kon daar ook niets aan veranderen. Voor zijn film Une chambre en ville won hij de Grand prix du cinéma.
Jacques Demy heeft altijd zijn eigen filmscenario’s geschreven of hij had er zelf een belangrijk aandeel in.

Hij trouwde in 1962 met regisseuse Agnès Varda, hij bleef haar echtgenoot tot aan zijn dood. Zelf maakte ze nog een film als eerbetoon aan hem, Jacques/Jacquot de Nantes die in 1993 in Amerika werd uitgebracht en werd opgenomen toen Jacques Demy nog leefde.

Jacques Demy overleed aan de gevolgen van een hersenbloeding, een mogelijks gevolg van de leukemie waar hij aan leed.